Fakultas  Syariah  IAIN  Sunan  Ampel di Ponorogo menjadi embrio lahirnya Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri (STAIN) Ponorogo yang  bersifat independen, terlepas  dari IAIN induk (IAIN Sunan Ampel). Pendirian STAIN Ponorogo didasarkan  pada Keputusan Presiden  RI  Nomor 11 Tahun 1997 tentang  Pendirian Sekolah Tinggi  Agama Islam Negeri. Dalam Keputusan Presiden ini STAIN Ponorogo adalah satu dari 33 STAIN yang didirikan secara resmi terpisah  dari IAIN induk.  Ini  semua  bertujuan untuk meningkatkan efisiensi,  efektivitas,  dan  kualitas pendidikan Fakultas-Fakultas di lingkungan IAIN yang berlokasi di luar IAIN induk. Bersamaan dengan pendirian STAIN Ponorogo  ini, Fakultas Syariah IAIN Sunan Ampel di Ponorogo bertransformasi menjadi Jurusan Syariah STAIN Ponorogo. Jurusan Syariah menjadi jurusan tertua di STAIN Ponorogo. Melengkapi Jurusan ini, dibukalah Jurusan Tarbiyah dan Jurusan Ushuluddin STAIN Ponorogo.

Dekan atau Ketua Jurusan Syariah STAIN Ponorogo secara berturut-turut adalah:

• Marsudi, S.H., M.Hum (1998 – 2000)
• Dr. K. H. Rodli Makmun, M.Ag (2000 – 2002)
• Dr H. Muh. Muhsin, M.H. (2002 – 2006)
• Dr. H. Saifullah, M.Ag (2006-2008)
• Dr. H. Agus Purnomo, Ag (2008 – 2015)
• Dr. H. Luthfi Hadi Aminudin, M.Ag (2015 – 2016)

Pada tahun 2016, Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri (STAIN) Ponorogo berubah bentuk menjadi Institut Agama Islam Negeri (IAIN) Ponorogo berdasar pada Peraturan Presiden RI Nomor 75 Tahun 2016 tentang Institut Agama Islam Negeri Ponorogo. Perubahan bentuk ini bagian dari upaya memperluas kajian rumpun Ilmu Agama Islam dan memenuhi tuntutan perkembangan masyarakat. Seiring dengan perubahan bentuk ini, Jurusan Syariah STAIN Ponorogo menjadi Fakultas Syariah IAIN Ponorogo yang saat itu memiliki dua jurusan: Jurusan Ahwal Syakhsiyyah (AS) dan Muamalah (MU).

Adapun Dekan dari Fakutas Syariah IAIN Ponorogo secara berturut-turut adalah sebagai berikut:

• D H. Moh. Munir, Lc., M.Ag (2017 – Maret 2021)
• D Hj. Khusniati Rofiah, M.S.I. (2021 – Sekarang/2025)

Pada Tahun 2017 terbit Keputusan Direktur Jenderal Pendidikan Islam Nomor 7170 Tahun 2017 tentang Penyesuaian Nomenklatur Program Studi pada Institut Agama Islam Negeri Ponorogo. Pada Surat Keputusan ini, Jurusan Ahwal  Syakhsiyyah (AS) berganti nama menjadi Hukum Keluarga Islam (Ahwal Syakhshiyyah) dan Jurusan Mu’amalah menjadi Hukum Ekonomi Syariah (Mu’amalah). Dalam perkembangannya Jurusan AS lebih dikenal dengan Hukum Keluarga Islam (HKI) dan Jurusan Muamalah berubah menjadi Hukum Keluarga Syariah (HES). Pada Tahun 2018, perubahan nomenklatur  ini  ditindaklanjuti dengan  Surat  Permohonan  Rektor IAIN Ponorogo kepada Pokja PD Dikti Kementerian Agama tentang Penyesuaian Nomenklatur Program Studi pada Pangkalan Data Perguruan Tinggi (PD DIKTI).

Pada tahun 2019, Fakultas Syariah IAIN Ponorogo membuka Program Studi baru, yakni Hukum Tata Negara (Siyasah Syar’iyyah). Pembukaan Program Studi Baru ini didasarkan pada Keputusan Menteri Agama Nomor 273 Tahun 2019. Pada Tahun Akademik 2020/2021 Program Studi Hukum Tata Negara (HTN) mengajukan akreditasi yang pertama dengan 9 standar. Selanjutnya, pada tahun akademik 2022/2023, BAN-PT melaksanakan Asessmen Lapangan (AL) yang diselenggarakan pada 07-08 November 2022 dan Program Studi HTN mendapatkan peringkat Baik. Nilai akreditasi ini didasarkan   pada   SK   BAN-PT  Nomor   10144/SK/BAN-PT/Ak/S/XII/2022. Surat Keputusan ini berlaku hingga 2 Desember 2027.

Sementara  itu  dua  Program  Studi  yang  lain,  yakni  Program  Studi  Hukum Keluarga  Islam  (HKI)  dan  Hukum  Ekonomi  Syariah  (HES) diusulkan perpanjangan status akreditasinya. Keputusan BAN-PT Nomor 2799/SK/BAN-PT/Ak-PPJ/S/V/2020 menetapkan peringkat akreditasi HKI Fakultas Syariah IAIN Ponorogo dengan peringkat A dengan nilai 366. Adapun Keputusan BAN-PT Nomor 5272/SK/BAN-PT/Ak- PPJ/S/IX/2020  menetapkan  Program  Studi HES  Fakultas  Syariah  IAIN  Ponorogo dengan peringkat B dengan nilai 359.

Sebagai fakultas tertua di IAIN Ponorogo, Fakultas Syariah telah mengalami perkembangan yang cukup pesat, baik dari aspek penguatan SDM, penguatan kelembagaan, penguatan keilmuan, maupun penguatan pelayanan akademik kepada mahasiswa.  Hal  ini  dapat  dilihat kurikulum  yang  ditinjau  secara periodik  untuk mengikuti perkembangan konteks dan dinamika keilmuan. Bukti lain adalah tingginya keterserapan alumni pada dunia kerja, khususnya lembaga-lembaga hukum baik lokal maupun nasional.

Untuk memacu laju pengembangan keilmuan, Fakultas Syariah IAIN Ponorogo telah dilengkapi dengan sarana dan prasarana penunjang berupa Laboratorium Lembaga Konsultasi dan Bantuan Hukum (LKBH), Watoedhakon Observatory, Laboratorium Kewirausahaan, dan Koperasi Syariah, serta Laboratorium Peradilan Semu. Berbagai labaratorium ini terus dikembangkan pengelolaannya, bahkan laboratorium- laboratorium baru akan dimunculkan untuk memenuhi kebutuhan pengembangan skill mahasiswa. Di antara laboratorium baru akan dikembangkan adalah “Media Center”, dan “Halal Center”, serta “Laboratorium Keagamaan”. Mahasiswa HKI, HES, dan HTN bisa memilih kegiatan laboratorium sesuai dengan minat dan bakat yang dimiliki.

Seiring dengan perkembangan teknologi informasi, Fakultas Syariah akan terus berbenah, menyesuaikan dengan perkembangan dan tuntutan zaman. Layanan-layanan akademik terus dikembangkan dengan berbasis pada digitalisasi layanan. Selain perkambangan IT, pandemi covid-19 yang terjadi pada tahun 2020 dan 2021 menuntut pembelajaran dilakukan secara daring. Pembelajaran daring ini membutuhkan berbagai infrastruktur dan skill yang telah disiapkan oleh Institut maupun Fakultas. Post pandemi diyakini akan tetap berlangsung new habit pengarusutamaan teknologi informasi untuk mendukung   pembelajaran dan layanan   akademik. Semua bentuk perubahan dan dinamika ini adalah bentuk progresivitas fakultas dengan tetap memegang teguh tradisi- tradisi, nilai-nilai luhur yang telah dijadikan pedoman dalam mengelola lembaga tercinta ini.